Происхождение митохондрий и их роль в эволюции жизни и здоровья человека
Аннотация
Изучение многих медико-биологических проблем характеризуется явной недооценкой фундаментальной роли митохондрий в эволюции практически всех эукариотических организмов на планете, включая грибы, растения и животный мир. Тем более важно учитывать фундаментальные и разносторонние функции митохондрий при изучении физиологии и патологии человека, механизмов старения. В данной лекции мы коротко рассматриваем происхождение митохондрий, их роль в возникновении растений, которые появились на планете на 1–1,5 миллиарда лет позднее эукариот с митохондриями, и послужили пищевой основой для бурной эволюции всех видов животного мира. В ходе превращения протобактерии в митохондрию примерно 1000– 1500 генов было передано в ядро эукариот, а оставшиеся в мтДНК 37 генов присутствуют практически у всех видов животных. Появление митохондрий у эукариот привело к повышению продукции активных форм кислорода и ускорению мутаций мтДНК. Предполагается, что появление полового размножения в ходе эволюции явилось способом защиты от накопления вредных мутаций в популяции. При этом у всех видов животных мтДНК наследуется только по материнской линии. У человека материнская наследуемость мтДНК привела к более частому проявлению, особенно в малых, или инбредных популяциях, ряда болезней по мужской линии, мужскому бесплодию, а также ускоренному старению и более короткой продолжительности жизни, в сравнении с женщинами. Эти негативные следствия наследуемости мтДНК по материнской линии привели к появлению термина «материнское проклятие». Недавние исследования показали, что мутации мтДНК не являются причиной старения человека. Кризис митохондриальной радикальной теории старения связан с тем, что долгое время не учитывалась роль протонированной формы супероксидного радикала – пергидроксильного радикала, который активирует перекисное окисление полиненасыщенных жирных кислот в составе фосфолипидов. Это сопровождается образованием разнообразных биологически активных молекул и токсинов. Поэтому старение может не сопровождаться специфической симптоматикой именно из-за постепенного накопления самых разных нарушений и повреждений структуры и функций митохондрий. В конце концов это приводит к развитию явных патологий в первую очередь в тех органах, которые имеют большой диапазон функциональной активности и высокую зависимость от потребления кислорода, а именно в сердце, мозге, скелетных мышцах и в эндотелии сосудов.
Ключевые слова
митохондрии,
старение,
эволюция,
митохондриальная ДНК,
«материнское проклятие»,
гендерные различия,
метаболизм
Об авторах
А. В. Панов
ФГБНУ «Научный центр проблем здоровья семьи и репродукции человека»
Россия
Россия
доктор биологических наук, старший научный сотрудник лаборатории патофизиологии
664003, г. Иркутск, ул. Тимирязева, 16, Россия
М. В. Голубенко
Научно-исследовательский институт медицинской генетики ФГБНУ «Томский национальный исследовательский медицинский центр Российской академии наук»
Россия
Россия
кандидат биологических наук, старший научный сотрудник лаборатории популяционной генетики
634050, г. Томск, ул. Набережная реки Ушайки, 10, Россия
М. А. Даренская
ФГБНУ «Научный центр проблем здоровья семьи и репродукции человека»
Россия
Россия
доктор биологических наук, ведущий научный сотрудник лаборатории патофизиологии
664003, г. Иркутск, ул. Тимирязева, 16, Россия
С. И. Колесников
ФГБНУ «Научный центр проблем здоровья семьи и репродукции человека»
Россия
Россия
академик РАН, главный научный сотрудник
664003, г. Иркутск, ул. Тимирязева, 16, Россия
Список литературы
1. Wallace DC. Structure and evolution of organelle genomes. Microbiol Rev. 1982; 46(2): 208-240.
2. Wallace DC. Diseases of the mitochondrial DNA. Annu Rev Biochem. 1992; 61: 1175-1212. doi: 10.1146/annurev.bi.61.070192.005523
3. Wallace DC. A mitochondrial paradigm of metabolic and degenerative diseases, aging, and cancer: a dawn for evolutionary medicine. Annu Rev Genet. 2005; 39: 359-407. doi: 10.1146/annurev.genet.39.110304.095751
4. Wallace DC. Why do we still have a maternally inherited mitochondrial DNA? Insights from evolutionary medicine. Annu Rev Biochem. 2007; 76: 781-821. doi: 10.1146/annurev.biochem.76.081205.150955
5. Wallace DC. Mitochondria as chi. Genetics. 2008; 179(2): 727-735. doi: 10.1534/genetics.104.91769
6. Wallace DC, Fan W. Energetics, epigenetics, mitochondrial genetics. Mitochondrion. 2010; 10(1): 12-31. doi: 10.1016/j.mito.2009.09.006
7. Hörandl E, Speijer D. How oxygen gave rise to eukaryotic sex. Proc Biol Sci. 2018; 285(1872): 20172706. doi: 10.1098/rspb.2017.2706
8. Gaziev AI, Shaikhaev GO. Nuclear mitochondrial pseudogenes. Molecular Biology. 2010; 44(3): 405-417. doi: 10.1134/S0026893310030027
9. Behe MJ. Darwin’s Black Box. New York: Free Press; 1996.
10. Thompson В, Harrub B. Molecular evidence of human origins – [Part II]. Reason and Revelation. 2005; 25(5): 33-39.
11. Sagan L. On the origin of mitosing cells. J Theor Biol. 1967; 14(3): 255-274. doi: 10.1016/0022-5193(67)90079-3
12. Lang BF, Gray MW, Burger G. Mitochondrial genome revolution and the origin of eukaryotes. Annu Rev Genet. 1999; 33: 351-397. doi: 10.1146/annurev.genet.33.1.351
13. Lang BF, Burger B, O’Kelly CJ, Cedergren R, Golding GB, Lemieux C, et al. An ancestral mitochondrial DNA resembling a eubacterial genome in miniature. Nature. 1997; 387(6632): 493-497. doi: 10.1038/387493a0
14. Gray MW, Burger G, Lang BF. Mitochondrial evolution. Science. 1999; 283(5407): 1476-1481. doi: 10.1126/science.283.5407.1476
15. Gregersen N, Hansen J, Palmfeldt J. Mitochondrial proteomics – a tool for the study of metabolic disorders. J Inherit Metab Dis. 2012; 35(4): 715-726. doi: 10.1007/s10545-012-9480-3
16. Price DC, Chan CX, Su Yoon H, Yang EC, Qiu H, Weber AP, et al. Cyanophora paradoxa genome elucidates origin of photosynthesis in algae and plants. Science. 2012; 335(6070): 843-847. doi: 10.1126/science.1213561
17. Archibald JM. The puzzle of plastid evolution. Curr Biol. 2009; 19(2): R81-R88. doi: 10.1016/j.cub.2008.11.067
18. McFadden GI, Van Dooren GG. Evolution: red algal genome affirms a common origin of all plastids. Curr Biol. 2004; 14(13): R514-R516. doi: 10.1016/j.cub.2004.06.041
19. Greiner S, Sobanski J, Bock R. Why are most organelle genomes transmitted maternally? Bioessays. 2015; 37(1): 80-94. doi: 10.1002/bies.201400110
20. Christie JR, Beekman M. Uniparental inheritance promotes adaptive evolution in cytoplasmic genomes. Mol Biol Evol. 2017; 34(3): 677-691. doi: 10.1093/molbev/msw266
21. Mootha VK, Bunkenborg J, Olsen JV, Hjerrild M, Wisniewski JR, Stahl E, et al. Integrated analysis of protein composition, tissue diversity, and gene regulation in mouse mitochondria. Cell. 2003; 115(5): 629-640. doi: 10.1016/S0092-8674(03)00926-7
22. Woodson JD, Chory J. Coordination of gene expression between organellar and nuclear genomes. Nat Rev Genet. 2008; 9(5): 383-395. doi: 10.1038/nrg2348
23. Chacinska A, Koehler CM, Milenkovic D, Lithgow T, Pfanner N. Importing mitochondrial proteins: machineries and mechanisms. Cell. 2009; 138(4): 628-644. doi: 10.1016/j.cell.2009.08.005
24. Bensasson D, Feldman MW, Petrov DA. Rates of DNA duplication and mitochondrial DNA insertion in the human genome. J Mol Evol. 2003; 57(3): 343-354. doi: 10.1007/s00239-003-2485-7
25. Picard M, Wallace DC, Burelle Y. The rise of mitochondria in medicine. Mitochondrion. 2016; 30: 105-116. doi: 10.1016/j.mito.2016.07.003
26. Kazak L, Reyes A, Holt IJ. Minimizing the damage: repair pathways keep mitochondrial DNA intact. Nat Rev Mol Cell Biol. 2012; 13(10): 659-671. doi: 10.1038/nrm3439
27. Gilkerson R, Bravo L, Garcia I, Gaytan N, Herrera A, Maldonado A, et al. The mitochondrial nucleoid: integrating mitochondrial DNA into cellular homeostasis. Cold Spring Harb Perspect Biol. 2013; 5(5): a011080. doi: 10.1101/cshperspect.a011080
28. Tarnopolsky MA. Gender differences in substrate metabolism during endurance exercise. Can J Appl Physiol. 2000; 25(4): 312-327. doi: 10.1139/h00-024
29. Dionne I, Despres JP, Bouchard C, Tremblay A. Gender difference in the effect of body composition on energy metabolism. Int J Obes Relat Metab Disord. 1999; 23(3): 312-319. doi: 10.1038/sj.ijo.0800820
30. Leskanicova A, Chovancova O, Babincak M, Verboova L, Benetinova Z, Macekova D, et al. Sexual dimorphism in energy metabolism of Wistar rats using data analysis. Molecules. 2020; 25(10): 2353. doi: 10.3390/molecules25102353
31. Giles RE, Blanc H, Cann HM, Wallace DC. Maternal inheritance of human mitochondrial DNA. Proc Natl Acad Sci USA. 1980; 77(11): 6715-6719. doi: 10.1073/pnas.77.11.6715
32. Morrow JD, Awad JA, Wu A, Zackert WE, Daniel VC, Roberts LJ. Nonenzymatic free radical-catalyzed generation of thromboxane-like compounds (isothromboxanes) in vivo. J Biol Chem. 1996; 271(38): 23185-23190. doi: 10.1074/jbc.271.38.23185
33. Roberts LJ, Montine TJ, Markesbery WR, Tapper AP, Hardy H, Chemtob S, et al. Formation of isoprostane-like compounds (neuroprostanes) in vivo from docosahexaenoic acid. J Biol Chem. 1998; 273(22): 13605-13612. doi: 10.1074/jbc.273.22.13605
34. Panov A. Perhydroxyl radical (HO2•) as inducer of the isoprostane lipid peroxidation in mitochondria. Molecular Biology. 2018; 52(3): 347-359. doi: 10.1134/S0026893318020097
35. Panov AV, Dikalov SI. Mitochondrial metabolism and the age-associated cardiovascular diseases. EC Cardiology. 2018; 5.11: 750-769.
36. Panov AV, Golubenko MV. Human metabolic syndrome as one of the last stages of postembryonic ontogenesis. Understanding human heart diseases at old age. EC Cardiology. 2020; 7.8: 41-47.
37. Panov AV, Dikalov SI. Cardiolipin, perhydroxyl radicals and lipid peroxidation in mitochondrial dysfunctions and aging. Oxidative Medicine and Cellular Longevity. 2020; 1323028. doi: 10.1155/2020/1323028
38. Panov A, Orynbayeva Z. Determination of mitochondrial metabolic phenotype through investigation of the intrinsic inhibition of succinate dehydrogenase. Analytical Biochemistry. 2018; 552: 30-37. doi: 10.1016/j.ab.2017.10.010
39. Harman D. Aging: a theory based on free radical and radiation chemistry. J Gerontol. 1956; 11(3): 298-300. doi: 10.1196/annals.1354.003
40. Harman D. Free radical theory of aging: Consequences of mitochondrial aging. Age.1983; 6: 86-94. doi: 10.1007/BF02432509
41. Beckman KB, Ames BN. The free radical theory of aging matures. Physiol Rev. 1998; 78(2): 547-581. doi: 10.1152/physrev.1998.78.2.547
42. Kukat C, Wurm CA, Spahr H, Falkenberg M, Larsson NG, Jakobs S. Super-resolution microscopy reveals that mammalian mitochondrial nucleoids have a uniform size and frequently contain a single copy of mtDNA. Proc Natl Acad Sci USA. 2011; 108(33): 13534-13539. doi: 10.1073/pnas.1109263108
43. Anderson AP, Xuemei L, William R, Yin YW. Oxidative damage diminishes mitochondrial DNA polymerase replication fidelity. Nucleic Acids Research. 2020; 48(2): 817-829. doi: 10.1093/nar/gkz1018
44. Trifunovic A, Hansson A, Wredenberg A, Rovio AT, Dufour E, Khvorostov I, et al. Somatic mtDNA mutations cause aging phenotypes without affecting reactive oxygen species production. Proc Natl Acad Sci USA. 2005; 102(50): 17993-17998. doi: 10.1073/pnas.0508886102
45. Panov AV. A new look at the causes of heart failure at old age. EC Cardiology. 2020; 7.2: 01-07.
46. Neckelmann N, Li K, Wade RP, Shuster R, Wallace DC. cDNA sequence of a human skeletal muscle ADP/ATP translocator: lack of a leader peptide, divergence from a fibroblast translocator cDNA, and coevolution with mitochondrial DNA genes. Proc Natl Acad Sci USA. 1987; 84(21): 7580-7584. doi: 10.1073/pnas.84.21.7580
47. Szczepanowska K, Trifunovic A. Origins of mtDNA mutations in ageing. Essays in Biochemistry. 2017; 61.3: 325-337. doi: 10.1042/EBC20160090
48. Back JW, Sanz MA, De Jong L, De Koning LJ, Nijtmans GL, De Koster CG, et al. A structure for the yeast prohibitin complex: Structure prediction and evidence from chemical crosslinking and mass spectrometry. Protein Sci. 2002; 11(10): 2471-2478. doi: 10.1110/ps.0212602
49. Gemmell NJ, Metcalf VJ, Allendorf FW. Mother’s curse: the effect of mtDNA on individual fitness and population viability. Trends Ecol Evol. 2004; 19: 238-244. doi: 10.1016/j.tree.2004.02.002
50. Muller M, Martin W. The genome of Rickettsia prowazekii and some thoughts on the origin of mitochondria and hydrogenosomes. Bioessays. 1999; 21(5): 377-381. doi: 10.1002/(SICI)1521-1878(199905)21:5<377::AID-BIES4>3.0.CO;2-W
51. Hoekstra RF. Evolutionary biology: why sex is good. Nature. 2005; 434(7033): 571-573. doi: 10.1038/434571a
52. Hoekstra RF. Evolutionary origin and consequences of uniparental mitochondrial inheritance. Hum Reprod. 2000; 15(Suppl 2): 102-111. doi: 10.1093/humrep/15.suppl_2.102
53. Muller HJ. The relation of recombination to mutational advance. Mutat Res. 1964; 1(1): 2-9. doi: 10.1016/0027-5107(64)90047-8
54. Jenuth JP, Peterson AC, Fu K, Shoubridge EA. Random genetic drift in the female germline explains the rapid segregation of mammalian mitochondrial DNA. Nat Genet. 1996; 14(2): 146-151. doi: 10.1038/ng1096-146
55. Bergstrom CT, Pritchard J. Germline bottlenecks and the evolutionary maintenance of mitochondrial genomes. Genetics. 1998; 149(4): 2135-2146.
56. Michaels GS, Hauswirth WW, Laipis PJ. Mitochondrial DNA copy number in bovine oocytes and somatic cells. Dev Biol. 1982; 94(1): 246-251. doi: 10.1016/0012-1606(82)90088-4
57. Reynier P, May-Panloup P, Chretien MF, Morgan CJ, Jean M, Savagner F, et al. Mitochondrial DNA content affects the fertilizability of human oocytes. Mol Hum Reprod. 2001; 7(5): 425-429. doi: 10.1093/molehr/7.5.425
58. Sutovsky P, Moreno RD, Ramalho-Santos J, Dominko T, Simerly C, Schatten G. Ubiquitin tag for sperm mitochondria. Nature. 1999; 402(6760): 371-372. doi: 10.1038/46466
59. Thompson WE, Ramalho-Santos J, Sutovsky P. Ubiquitination of prohibitin in mammalian sperm mitochondria: possible roles in the regulation of mitochondrial inheritance and sperm quality control. Biol Reprod. 2003; 69(1): 254-260. doi: 10.1095/biolreprod.102.010975
60. Artal-Sanz M, Tavernarakis N. Prohibitin and mitochondrial biology. Trends Endocrinol Metab. 2009; 20(8): 394-401. doi: 10.1016/j.tem.2009.04.004
61. Frank SA, Hurst LD. Mitochondria and male disease. Nature. 1996; 383: 224. doi: 10.1038/383224a0
62. Ruiz-Pesini E, Lapena AC, Diez-Sanchez C, Perez-Martos A, Montoya J, Alvarez E, et al. Human mtDNA haplogroups associated with high or reduced spermatozoa motility. Am J Hum Genet. 2000; 67(3): 682-696. doi: 10.1086/303040
63. Gemmell NJ, Allendorf FW. Mitochondrial mutations may decrease population viability. Trends Ecol Evol. 2001; 16: 115-117. doi: 10.1016/S0169-5347(00)02087-5
64. Rand DM. The units of selection on mitochondrial DNA. Annu Rev Ecol Syst. 2001; 32: 415-449. doi: 10.1146/annurev.ecolsys.32.081501.114109
65. Lynch M, Blanchard JL. Deleterious mutation accumulation in organelle genomes. Genetica. 1998; 102-103(1-6): 29-39. doi: 10.1023/A:1017022522486
66. Lewontin RC. The units of selection. Annu Rev Ecol Syst. 1970; 1: 1-18. doi: 10.1146/annurev.es.01.110170.000245
67. Reid RA. Selfish DNA in “petite” mutants. Nature. 1980; 285: 620. doi: 10.1038/285620b0
68. Wallace DC. Mitochondrial diseases in man and mouse. Science. 1999; 283: 1482-1488. doi: 10.1126/science.283.5407.1482
69. Craig DM. Group selection versus individual selection: an experimental analysis. Evolution. 1982; 36(2): 271-282. doi: 10.2307/2408045
70. Goodnight CJ, Stevens L. Experimental studies of group selection: what do they tell us about group selection in nature? Am Nat. 1997; 150(1): S59-S79. doi: 10.1086/286050
71. Swenson W, Wilson DS, Elias R. Artificial ecosystem selection. Proc Natl Acad Sci USA. 2000; 97(17): 9110-9114. doi: 10.1073/pnas.150237597
72. Goodnight CJ. Heritability at the ecosystem level. Proc Natl Acad Sci USA. 2000; 97(17): 9365-9466. doi: 10.1073/pnas.97.17.9365
73. Sanders JM, Monogue ML, Jodlowski TZ, Cutrell JB. Pharmacologic treatments for coronavirus disease 2019 (COVID-19). JAMA. 2020; 323(18): 1824-1836. doi: 10.1001/jama.2020.6019
74. Blinov VM, Zverev VV, Krasnov GS, Filatov FP, Shargunov AV. Viral component of the human genome. Molecular Biology. 2017; 51, 205-215. doi: 10.1134/S0026893317020066
75. Brown JA, Sammy MJ, Ballinger SW. An evolutionary, or “mitocentric” perspective on cellular function and disease. Redox Biol. 2020; 36: 101568. doi: 10.1016/j.redox.2020.101568
76. Mereschkowsky C. Über Natur und Ursprung der Chromatophoren imPflanzenreiche. Biol Centralbl. 1905; 25: 593-604.
77. Portier P. Les Symbiotes. Paris: Masson; 1918.
78. Walli IE. Symbionticism and the origin of species. Baltimore: Williams & Wilkins Company; 1927.
79. Sagan L. On the origin of mitosing cells. J Theor Biol. 1967; 14(3): 255-274. doi: 10.1016/0022-5193(67)90079-3
80. Lake JA. Lynn Margulis (1938-2011). Nature. 2011; 480(7378): 458. doi: 10.1038/480458a
81. Schwartz RM, Dayhoff MO. Origins of prokaryotes, eukaryotes, mitochondria, and chloroplasts. Science. 1978; 199(4327): 395-403. doi: 10.1126/science.202030
Для цитирования:
Панов А.В., Голубенко М.В., Даренская М.А., Колесников С.И. Происхождение митохондрий и их роль в эволюции жизни и здоровья человека. Acta Biomedica Scientifica (East Siberian Biomedical Journal). 2020;5(5):12-25. https://doi.org/10.29413/ABS.2020-5.5.2
For citation:
Panov A.V., Golubenko M.V., Darenskaya M.A., Kolesnikov S.I. The Origin of Mitochondria and their Role in the Evolution of Life and Human Health. Acta Biomedica Scientifica (East Siberian Biomedical Journal). 2020;5(5):12-25. (In Russ.) https://doi.org/10.29413/ABS.2020-5.5.2
Просмотров: 177
Послать статью по эл. почте 