Европейский субтип вируса клещевого энцефалита. Обзор литературы

Представленный обзор посвящён европейскому субтипу вируса клещевого энцефалита (ВКЭ). В работе обобщена и проанализирована имеющаяся в научной литературе информация о генетических и биологических свойствах штаммов данного субтипа вируса. Проведён сравнительный анализ полных кодирующих последовательностей всех признанных на сегодняшний день клещевых флавивирусов, в том числе и штаммов трёх основных субтипов ВКЭ, имеющихся в базе данных GenBank. Отмечено, что различия у штаммов ВКЭ, входящих в состав европейского субтипа, являются минимальными, что свидетельствует о более высокой степени их генетической однородности, чем у штаммов дальневосточного и сибирского субтипов. Осуществлён анализ уровня различий генома штаммов европейского субтипа в зависимости от региона и источника изоляции. Не выявлено связи между уровнем гомологии нуклеотидных последовательностей штаммов ВКЭ европейского субтипа и источником изоляции. Описаны предполагаемые модели эволюции ВКЭ. Проанализирован ареал ВКЭ европейского субтипа на территории Евразии. Представлены карты географического распространения ВКЭ европейского субтипа на территории Европы и в Российской Федерации. Показано, что ВКЭ европейского субтипа встречается в 14 регионах России, его восточной границей распространения в нашей стране является Восточная Сибирь (Республика Бурятия). Отмечено, что случаи КЭ, этиологически связанные с европейским субтипом вируса, встречаются преимущественно в Европе. ВКЭ данного субтипа, как правило, вызывает заболевание с более мягким течением и благоприятным исходом по сравнению с КЭ, вызванным вирусом дальневосточного или сибирского субтипов. Для него характерно двухфазное течение, которое наблюдается у 74–85 % пациентов, инфицированных ВКЭ европейского субтипа. Проведён сравнительный анализ основных переносчиков и резервуарных хозяев ВКЭ европейского субтипа в Европе и в Западной и Восточной Сибири. Подчёркнуто, что в Евразии ВКЭ европейского субтипа циркулирует на территориях, значительно различающихся по климатическим условиям, рельефу, ландшафту, характеристикам биотопов. Однако анализ данных научной литературы показал, что, несмотря на эти различия, он обладает высокой степенью стабильности генома.

1. Heinz FX, Mandl CW. The molecular biology of tick-borne encephalitis virus. Review article. APMIS. 1993; 101(10): 735-745. doi: 10.1111/j.1699-0463.1993.tb00174.x

2. Ecker M, Allison SL, Meixner T, Heinz FX. Sequence analysis and genetic classification of tick-borne encephalitis viruses from Europe and Asia. J Gen Virol. 1999; 80(1): 179-185. doi: 10.1099/0022-1317-80-1-179

3. Gould EA, de Lamballerie X, Zanotto PM, Holmes EC. Evolution, epidemiology, and dispersal of flaviviruses revealed by molecular phylogenies. Adv Virus Res. 2001; 57: 71-103. doi: 10.1016/s0065-3527(01)57001-3

4. Koonin EV, Dolja VV, Krupovic M, Varsani A, Wolf YI, Yutin N, et al. Taxonomy history: Flavoviridae. EC 51. ICTV. 2019. URL: https://talk. ictvonline. org. [date of access: 01.09.2021].

5. Casals J, Webster LT. Relationship of louping ill in sheep and the virus of Russian spring-summer encephalitis in man. J Exp Med. 1944; 79(1): 45-63. doi: 10.1084/jem.79.1.45

6. Casals J. Relationships among arthropod-borne animal viruses determined by cross-challenge test. Amer J Trop Med Hyg. 1963; 12(4): 587-596. doi: 10.4269/ajtmh.1963.12.587

7. Slonim D. The virus of the Czechoslovak tick-borne encephalitis. Antigenic attitude to viruses of Scottish and eastern (Russian, spring-summer) encephalitis. Zbl Bact Parasitenkunde Inf Hyg. 1956; 73: 207-212.

8. Иваненко А.И. Серологический анализ антигенной структуры штаммов западного варианта весенне-летнего клещевого энцефалита в опытах нейтрализации и РСК. Сообщения 1 и 2. Вопросы вирусологии. 1958; 3: 175-185.

9. Clarke DH. Antigenic analysis of strains group B arthropodborne viruses by antibody absorption. J Exp Med. 1960; 111(1): 21-32. doi: 10.1084/jem.111.1.21

10. Clarke DH. Further studies on antigenic relationships among the viruses of the group B tick-borne complex. Bull World Health Organ. 1964; 31(1): 50-66.

11. Чумаков М.П., Рубин С.Г., Линев М.Б. Три антигенных типа вируса клещевого энцефалита, их зависимость от основных видов клещей-переносчиков и географическое распространение. Вопросы медицинской вирусологии. 1975; 371-372.

12. Pletnev AG, Yamshchikov VF, Blinov VM. Tick-borne encephalitis virus genome. The nucleotide sequence coding for virion structural proteins. FEBS Lett. 1986; 200(2): 317-321. doi: 10.1016/0014-5793(86)81160-7

13. Pletnev AG, Yamshchikov VF, Blinov VM. Nucleotide sequence of the genome and complete amino acid sequence of the polyprotein of tick-borne encephalitis virus. Virology. 1990; 174(1): 250-263. doi: 10.1016/0042-6822(90)90073-z

14. Mandl СW, Heinz FX, Kunz C. Sequence of the structural proteins of tick-borne encephalitis virus (western subtype) and comparative analysis with other flaviviruses. Virology. 1988; 166(1): 197-205. doi: 10.1016/0042-6822(88)90161-4

15. Mandl СW, Heinz FX, Stocke E, Kunz C. Genome sequence of tick-borne encephalitis virus (western subtype) and comparative analysis of nonstructural proteins with other flaviviruses. Virology. 1989; 173(1): 291-301. doi: 10.1016/0042-6822(89)90246-8

16. Ткачев С.Е., Демина Т.В., Козлова И.В., Дорощенко Е.К., Лисак О.В., Сунцова О.В., и др. Молекулярно-генетическая и биологическая характеристика штаммов вируса клещевого энцефалита европейского генотипа, выявленных на территории Западной и Восточной Сибири. Диагностика и профилактика инфекционных болезней на современном этапе: Материалы научно-практической конференции. Новосибирск; 2016: 95-97.

17. Козлова И.В., Демина Т.В., Ткачев С.Е., Савинова Ю.С., Дорощенко Е.К., Лисак О.В., и др. Характеристика вируса клещевого энцефалита европейского субтипа, циркулирующего на территории Сибири. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2016; 15(6): 30-40. doi: 10.31631/2073-3046-2016-15-6-30-40

18. Ткачев С.Е., Козлова И.В., Джиоев Ю.П., Верхозина М.М., Дорощенко Е.К., Лисак О.В., и др. Краткая характеристика штаммов вируса клещевого энцефалита европейского генотипа, выявленных в Сибирском регионе. Acta biomedica scientifica. 2014; 6(100): 96-100.

19. Ткачев С.Е., Козлова И.В., Джиоев Ю.П., Дорощенко Е.К., Лисак О.В., Сунцова О.В., и др. Особенности штаммов вируса клещевого энцефалита европейского генотипа, выявленных на территории Сибири. Здоровье населения и среда обитания. 2014; 12(261): 51-53.

20. Demina TV, Dzhioev YP, Verkhozina MM, Kozlova IV, Tkachev SE, Plyusnin A, et al. Genotyping and characterization of the geographical distribution of tick-borne encephalitis virus variants with a set of molecular probes. J Med Virol. 2010; 82(6): 965-976. doi: 10.1002/jmv.21765

21. Gritsun TS, Holmes EC, Gould EA. Analysis of flavivirus envelope proteins reveals variable domains that reflect their antigenicity and may determine their pathogenesis. Virus Res. 1995; 35(3): 307-321. doi: 10.1016/0168-1702(94)00090-y

22. Shiu SY, Ayres MD, Gould EA. Genomic sequence of the structural proteins of louping ill virus: Comparative analysis with tick-borne encephalitis virus. Virology. 1991; 180(1): 411-415. doi: 10.1016/0042-6822(91)90048-g

23. Ecker M, Allison SL, Meixner T, Heinz FX. Sequence analysis and genetic classification of tick-borne encephalitis viruses from Europe and Asia. J Gen Virol. 1999; 80(1): 179-185. doi: 10.1099/0022-1317-80-1-179

24. Grard G, Moureau G, Charrel RN, Lemasson JJ, Gonzales PG, Gallian P, et al. Genetic characterization of tick-borne flaviviruses: New insights into evolution, pathogenetic determinants and taxonomy. Virology. 2007; 361(1): 80-92. doi: 10.1016/j.virol.2006.09.015

25. Hubalek Z, Pow I, Reid HW, Hussain MH. Antigenic similarity of central European encephalitis and louping-ill viruses. Acta Virol. 1995; 39(5-6): 251-256.

26. Zanotto PM, Gao GF, Gritsun T, Marin PS, Jiang WR, Venugopal KP, et al. An arbovirus cline across the northern hemisphere. Virology. 1995; 210(1): 152-159. doi: 10.1006/viro.1995.1326

27. Heinze DM, Gould EA, Forrester NL. Revisiting the clinal concept of evolution and dispersal for the tick-borne flaviviruses by using phylogenetic and biogeographic analyses. J Virol. 2012; 86(16): 8663-8671. doi: 10.1128/JVI.01013-12

28. Weidmann M, Frey S, Freire CC, Essbauer S, Růžek D, Klempa B, et al. Molecular phylogeography of tick-borne encephalitis virus in central Europe. J Gen Virol. 2013; 94(9): 2129-2139. doi: 10.1099/vir.0.054478-0

29. Kim SY, Yun SM, Han MG, Lee IY, Lee NY, Jeong YE, et al. Isolation of tick-borne encephalitis viruses from wild rodents, South Korea. Vector Borne Zoonotic Dis. 2008; 8(1): 7-13. doi: 10.1089/vbz.2006.0634

30. Yun SM, Kim SY, Han MG, Jeong YE, Yong T-S, Leeet C-H, et al. Analysis of the envelope (E) protein gene of tick-borne encephalitis viruses isolated in South Korea. Vector Borne Zoonotic Dis. 2009; 9(3): 287-293. doi: 10.1089/vbz.2008.0085

31. Верхозина М.М., Злобин В.И., Козлова И.В., Дорощенко Е.К., Лисак О.В., Демина Т.В., и др. Молекулярная эпидемиология и экология вируса клещевого энцефалита в Восточной Сибири. Новосибирск: АНС «СибАк»; 2017: 298.

32. Козлова И.В., Ткачев С.Е., Савинова Ю.С., Демина Т.В., Дорощенко Е.К., Лисак О.В., и др. Особенности экологии вируса клещевого энцефалита европейского субтипа на территории Сибири. Эпидемиология и вакцинопрофилактика, 2017; 16(1): 22-25. doi: 10.31631/2073-3046-2017-16-1-22-25

33. Erber W, Broker M, Schmitt HJ. The TBE-book. 2nd ed. Singapore: Global Health Press; 2019. doi: 10.33442/978-981-14-0914

34. Kuivanen S, Smura T, Kantonen J, Kämppi L, Kantonen J, Keroet M, et al. Fatal tick-borne encephalitis virus infections caused by Siberian and European Subtypes. Emerg Infect Dis. 2015; 24(5): 946-948. doi: 10.3201/eid2405.171986

35. Злобин В.И., Горин О.З. Клещевой энцефалит: Этиология. Эпидемиология и профилактика в Сибири. Новосибирск: Наука; 1996: 177.

36. Вотяков В.И., Злобин В.И., Мишаева Н.П. Клещевые энцефалиты Евразии (вопросы экологии, молекулярной эпидемиологии, нозологии, эволюции). Новосибирск: Наука; 2002: 438.

37. Zajkowska J, Czupryna P. Tick-borne encephalitis – epidemiology, pathogenesis and clinical course, prophylaxis and treatment. Forum Zakażeń. 2013; 4(1): 43-51. doi: 10.15374/fz2013012

38. Bogovic P, Strle F. Tick-borne encephalitis: A review of epidemiology, clinical characteristics, and management. World J Clin Cases. 2015; 3(5): 430-441. doi: 10.12998/wjcc.v3.i5.430

39. Ruzek D, Avšič Županc T, Borde J, Chrdle A, Eyer L, Karganova G, et al. Tick-borne encephalitis in Europe and Russia:

40. Review of pathogenesis, clinical features, therapy, and vaccines. Antiviral Res. 2019; 164: 23-51. doi: 10.1016/j.antiviral.2019.01.014

41. Gritsun TS, Lashkevich VA, Gould EA. Tick-borne encephalitis. Antiviral Res. 2003; 57(1-2): 129-146. doi: 10.1016/s0166-3542(02)00206-1

42. Lindquist L, Vapalahti O. Tick-borne encephalitis. Lancet. 2008; 371(9627): 1861-1871. doi: 10.1016/S0140-6736(08)60800-4

43. Kaiser R. Tick-borne encephalitis: Clinical findings and prognosis in adults. Wien Med Wochenschr. 2012; 162(11-12): 239-243. doi: 10.1007/s10354-012-0105-0

44. Borde JP, Zajkowska J. Tick-borne encephalitis in adults. The TBE-book. 2nd ed. 2017; 1-29.

45. Dobler G, Tkachev S. General epidemiology of TBE. The TBE-book. 2nd ed. Global Health Press. 2019; 11: 192-211. doi: 10.33442/978-981-14-0914-1_11

46. Верхозина М.М., Козлова И.В., Дорощенко Е.К., Злобин В.И., Лисак О.В., Демина Т.В., и др. Характеристика генетических и фенотипических свойств штаммов вируса клещевого энцефалита, изолированных из различных источников на территории Восточной Сибири. Acta biomedica scientifica. 2017; 2(5-1): 76-82. doi: 10.12737/article_59e8bcec3d9752.57563902

47. Demina TV, Tkachev SE, Tikunov AY, Tikunova NV, Kozlova IV, Doroshchenko EK, et al. Comparative analysis of complete genome sequences of European subtype tick-borne encephalitis virus strains isolated fromIxodes persulcatusticks, long-tailed ground squirrel (Spermophilus undulates),and human blood in the Asian part of Russia. Ticks Tick Borne Dis. 2017; 8(4): 547-553. doi: 10.1016/j.ttbdis.2017.03.002

48. Jaaskelainen AE, Tonteri E, Sironen T, Pakarinen L, Vaheri A, Vapalahti O. European subtype tick-borne encephalitis virus in Ixodes persulcatus ticks. Emerg Infect Dis. 2011; 17(2): 323-325. doi: 10.3201/eid1702.101487

49. Dobler CL, Mackenstedt U, Kahl O. Transmission/Natural cycle. The TBE-book. 2nd ed. Global Health Press; 2019; 3: 62-86. doi: 10.33442/978-981-14-0914-1_3

50. Ko S, Kang JG, Kim SY, Kim HC, Klein TA, Chong ST, et al. Prevalence of tick-borne encephalitis virus in ticks from southern Korea. J Vet Sci. 2010; 11(3): 197-203. doi: 10.4142/jvs.2010.11.3.197

51. Yun SM, Song BG, Choi W, Park W, Kim SY, Roh JY, et al. Prevalence of tick-borne encephalitis virus in ixodid ticks collected from the republic of Korea during 2011-2012. Osong Public Health Res Perspect. 2012; 3(4): 213-221. doi: 10.1016/j.phrp.2012.10.004

52. Im JH, Baek J, Durey A, Kwon HY, Chung M-H, Lee J-S. Current status of tick-borne diseases in South Korea. Vector Borne Zoonotic Dis. 2019; 19(4): 225-233. doi: 10.1089/vbz.2018.2298

53. Yurchenko OO, Dubina DO, Vynograd NO, Gonzalez J-P. Partial characterization of tick-borne encephalitis virus isolates from ticks of Southern Ukraine. Vector Borne Zoonotic Dis. 2017; 17(8): 550-557. doi: 10.1089/vbz.2016.2094

54. Wojcik-Fatla A, Cisak E, Zajac V, Zwolinski J, Dutkiewicz J. Prevalence of tick-borne encephalitis virus in Ixodes ricinus and Dermacentor reticulatus ticks collected from the Lublin region (eastern Poland). Ticks Tick Borne Dis. 2011; 2(1): 16-19. doi: 10.1016/j.ttbdis.2010.10.001

55. Чичерина Г.С., Морозова О.В., Панов В.В., Романенко В.Н. Сравнительный анализ заражённости голодных иксодовых клещей Ixodes pavlovskyi и Ixodes persulcatus вирусом клещевого энцефалита в зоне симпатрии их ареалов. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2015; 20(1): 20-26.

56. Якименко В.В., Ткачев С.Е., Макенов М.Т., Малькова М.Г., Любенко А.Ф., Рудакова С.А., и др. О распространении вируса клещевого энцефалита европейского субтипа в Западной Сибири и на Алтае. Дальневосточный журнал инфекционной патологии. 2015; 27: 29-35.

57. Achazi K, Růžek D, Donoso-Mantke O, Schlegel M, Sheikh Ali H, Wenk M, et al. Rodents as sentinels for the prevalence of tick-borne encephalitis virus. Vector Borne Zoonotic Dis. 2011; 11(6): 641-664. doi: 10.1089/vbz.2010.0236

58. Adelshin RV, Melnikova OV, Karan LS, Andaev EI, Balakhonov SV. Complete genome sequences of four European subtype strains of tick-borne encephalitis virus from Eastern Siberia, Russia. Genome Announc. 2015; 3(3): e00609-e00615. doi: 10.1128/genomeA.00609-15

59. Hubálek Z, Rudolf I. Tick-borne viruses in Europe. Parasitol Res. 2012; 111(1): 9-36. doi: 10.1007/s00436-012-2910-1

60. Rieille N, Bressanelli S, Freire C, Arcioni S, Gern L, Péter O, et al. Prevalence and phylogenetic analysis of tick-borne encephalitis virus (TBEV) in field-collected ticks (Ixodes ricinus) in southern Switzerland. Parasit Vectors. 2014; 7: 443. doi: 10.1186/1756-3305-7-443

61. Danielova V, Daniel M, Schwarzova L, Materna J, Rudenko N, Golovchenko M, et al. Integration of a tick-borne encephalitis virus and Borrelia burgdorferi sensu lato into mountain ecosystems, following a shift in the altitudinal limit of distribution of their vector, Ixodes ricinus (Krkonose mountains, Czech Republic). Vector Borne Zoonotic Dis. 2010; 10(3): 223-230. doi: 10.1089/vbz.2009.0020

62. Holzmann H, Aberle SW, Stiasny K, Werner P, Mischak A, Zainer B, et al. Tick-borne encephalitis from eating goat cheese in a mountain region of Austria. Emerg Infect Dis. 2009; 15(10): 1671-1673. doi: 10.3201/eid1510.090743